竹中平藏于2001年加入首相小泉纯一郎政府。在这段时间里，他先是担任经济和财政政策部长，然后是金融服务部长。他之后也曾担任邮政服务私有化部长以及内政和通讯部长。他还是世界知名的经济学家。 

                      
竹中平藏与小泉首相密切合作开展了一系列他们称之为 “小泉竹中改革”的改革活动。在此期间，他对当时世界最大的金融组织—日本邮政储蓄银行进行改革使之变得私有化。而在此之前，他处理了曾阻碍日本经济10多年的日本一些主要银行的不良贷款活动。

他在任期间，日本实际国内生产总值平均增长2.2%，同时基于投资者的积极心态，日本企业的股票价格平均涨幅超过80%。竹中平藏十分致力于调整公共财政，最终促使基础财政平衡大幅改善，从他2002年上任时的28万亿日元预算降低到2006年的6万亿日元。而储蓄总额将同消费税一样增加九个百分点。                                      

他在职业生涯早期，先是加入了日本开发银行，之后开始了学术生涯，作为哈佛大学和宾夕法尼亚大学的访问学者。1998年，竹中平藏被任命为经济战略委员会 (首相的经济政策咨询委员会)成员；2000年，他被任命为IT战略委员会（首相的IT政策咨询委员会)成员。

竹中平藏在担任部长一职后，又重返学术界。他目前是庆应义塾大学教授并经常出现在电视和电台中。他是全球安全研究所主任。他还就职于一些顾问团和委员会，包括：日本经济研究中心高级研究员、Academyhills主任和保圣那集团董事长等。